Родился 12 февраля 1969 г. в Нью-Йорке в семье школьных учителей, придерживавшихся консервативного иудаизма. Окончил одну из лучших школ в стране и в 1987 г. поступил в Гарвардский университет, где изучал антропологию, кино и анимацию. В 1990 г. в качестве курсовой работы снял свой первый фильм «Чистка супермаркета», который был номинирован на студенческую премию Американской академии киноискусства. В 1991 г. окончил Гарвард с отличием, получив степень бакалавра искусств, и поступил в Лос-Анджелесе в Американский институт киноискусства.
Над своим первым полнометражным фильмом «Пи» Аронофски начал работать в 1995 г. Денег не хватало, поэтому режиссер попросил друзей, знакомых и родственников скинуться по 100 долл. На собранные 60 тыс. был поставлен сюрреалистический триллер, который в 1998 г. вышел на экран и собрал 3,2 млн долл., что позволило Даррену расплатиться с долгами (всем вложившим деньги в фильм он вернул по 150 долл.) и планировать следующую работу – вышедший в 2000 г. полнометражный фильм «Реквием по мечте». Лента рассказывает о наркомане Гарольде, его матери Саре и подружке Мэрион. Каждый из героев страдает зависимостью, у каждого из них есть мечта. В реальности же происходит постепенная деградация и разрушение личности – как физическое, так и психологическое. Потрясающая игра актеров, прекрасная музыка и необычная операторская работа обеспечили фильму невероятный успех. Аронофски получил статус культового режиссера, а картина принесла ее создателям и исполнителям главных ролей множество кинопремий.
Съемки следующего фильма оказались очень сложными. Изначально для реализации философско-фантастической притчи «Фонтан» было выделено 75 млн долл. Главные роли должны были сыграть Брэд Питт и Кейт Бланшетт. Однако во время подготовки к съемкам Питт покинул проект из-за творческих разногласий с Аронофски, после чего проект лег на полку. Возобновить работу над фильмом Аронофски смог только в 2004 г., после того, как получил согласие на участие в фильме Хью Джекмана. Главную женскую роль согласилась сыграть невеста режиссера Рэйчел Вайс.
Фильм «Рестлер» оказался самым успешным для Аронофски с точки зрения международного признания. Лента получила главный приз 65-го Венецианского кинофестиваля. А вышедший в 2010 г. фильм «Черный лебедь» стал самым удачным, прибыльным и признанным. История балерины, которая медленно сходит с ума, покорила весь мир. Фильм с бюджетом 13 млн долл. собрал 320 млн долл. Картина была представлена на «Оскар» в пяти номинациях, но победила только в одной (Натали Портман получила приз за главную женскую роль).
В марте 2014 г. вышла последняя на сегодняшний день лента Аронофски – эпическая притча «Ной». Кроме исполнителя главной роли Рассела Кроу в картине задействованы такие известные актеры, как Энтони Хопкинс, Эмма Уотсон и Дженнифер Конелли.
В феврале нынешнего года Даррен Аронофски возглавлял жюри Международного Берлинского кинофестиваля. Пятью годами ранее он возглавлял жюри Венецианского кинофестиваля, главный приз которого – «Золотого льва» – тогда получил фильм «Фауст» Александра Сокурова.